Même si l'Alliance Covenante n'est plus, la guerre de l'humanité est loin d'être finie...

Après une guerre meurtrière contre les humains, l'Alliance Covenante a fini par voler en éclats ; la paix semble possible. Mais la guerre n'est pas terminée, elle n'est que plus sournoise. L'ONI forme Kilo-5, une équipe composée de Helljumpers, d'un Spartan et d'une IA, pour stimuler l'insurrection des Sangheilis, alors que l'Arbiter, chef d'un peuple Covenant déboussolé, cherche à empêcher une guerre civile.

À l'autre bout de la galaxie, le docteur Catherine Halsey, la conceptrice controversée des Spartans officiellement décédée, tente de les sauver. Coincée avec l'adjudant-chef Mendez et quelques Spartans au coeur d'Onyx, elle découvre des traces forerunners qui bouleverseront l'humanité.